Les bâtiments dans lesquels se trouve actuellement le musée, à côté de l'église érigée par les jésuites entre 1719 et 1740 en l'honneur de saint François-Xavier, ont été construits pour servir de collège jésuite entre 1746 et 1756, sur les plans d'Alfonso Torregiani (1682-1764). ). Le complexe suit le plan typique de l'architecture jésuite, avec un bâtiment en forme de U attaché au côté de l'église, avec un couloir s'étendant autour du côté intérieur pour donner accès aux différentes salles qui le mènent.

En 1773, avec la suppression de la Compagnie de Jésus, le collège fut repris par le séminaire épiscopal, qui le vendit en 1796 aux dominicains, mais après quelques mois cet ordre fut également supprimé.
De 1797 à 1977, il a servi d'hôpital, d'abord à usage militaire, puis civil, et au fil des ans, il a été modifié à plusieurs reprises.

Toute la structure a été sérieusement endommagée par les attentats à la bombe de la dernière guerre. Un projet de restauration dirigé par l'architecte Pier Luigi Foschi a permis que ses espaces soient utilisés comme espaces d'exposition pour le musée civique.

Le musée conserve le patrimoine historique et culturel de Rimini et de sa région, avec des expositions thématiques réparties en une série de périodes et de styles artistiques.

La section archéologique possède une collection d'inscriptions romaines sur pierre et des salles d'exposition dédiées à la ville à l'époque impériale des deuxième et troisième siècles de notre ère. La galerie d'art présente des chefs-d'œuvre de l'école de Rimini du XIVe siècle, ainsi que des œuvres de Giovanni Bellini, de Domenico Ghirlandaio, de Guido Cagnacci et de Guercino.

Le musée possède également une section consacrée à l'art moderne et aux espaces utilisés pour les expositions temporaires.

Il y a plus de 1500 œuvres exposées dans 40 galeries sur un total de 3000 mètres carrés. Le nombre d'expositions va augmenter car l'ouverture de nouvelles sections est prévue.

Au rez-de-chaussée se trouve un espace dédié à Renè Gruau, célèbre créateur de mode contemporain de Rimini, décédé en mars 2004.

Dans le jardin-cour se trouve un lapidaire romain, contient une collection épigraphique d'environ cent inscriptions romaines. En octobre 2012, un espace dédié à Federico Fellini a ouvert ses portes au musée de la ville de Rimini, où se tient le «Libro dei sogni» (le livre des rêves). Le livre contient les deux œuvres sur lesquelles Fellini a dessiné et dessiné, depuis le début des années 60 jusqu'en 1990, ses rêves, ses personnages, ses paysages et ses circonstances qui se retrouvent dans ses films. Les volumes sont conservés dans deux thèques de verre, mais pour les parcourir, une édition fac-similé de Rizzoli et une version numérique de Guaraldi sont disponibles.
En 2010 a été ouverte la nouvelle partie de la section archéologique située dans l'ancienne cave du musée. Une exposition sur l'extraordinaire histoire de Rimini, de la préhistoire à la fin de l'Antiquité tardive. La section archéologique se poursuit au rez-de-chaussée, consacré à l'Impériale Rimini entre le IIe et le IIIe siècle, avec une exposition de splendides mosaïques du palais Domus Diotallevi, ainsi que des sculptures, des céramiques, des décorations en plâtre, des pièces de mais non des moindres, l’exposition exceptionnelle du matériel pour instruments chirurgicaux du "Domus del Chirurgo" sur la Piazza Ferrari. La section archéologique donne une vue de Rimini depuis ses origines jusqu'au Moyen Âge, présentant une ville florissante et paisible pendant l'empire romain, une période tragiquement interrompue par les premières invasions barbares.
Les premier et deuxième étages abritent la galerie de peintures Pinacoteca avec des œuvres datant de l'époque municipale jusqu'en 1900 et comprenant des chefs-d'œuvre de l'école de Rimini du XIVe siècle. Au premier étage, fresques, céramiques et peintures sur bois des XVe et XVIe siècles racontent l'histoire de l'art de la Renaissance: oeuvres commandées par la famille Malatesta, seigneurs de Rimini, telles que la célèbre Pietà de Giovanni Bellini et la Pala de Domenico Ghirlandaio .

On peut admirer dans la salle de conférence une fresque du XIVe siècle intitulée "Le Jugement dernier", accrochée jadis à un mur au-dessus de l'arc de triomphe de l'église Sant'Agostino. La peinture est l'œuvre d'artistes de Rimini, peut-être dirigés par Giuliano et Giovanni da Rimini.

Également au premier étage du bâtiment se trouve la section médiévale qui contient 300 trouvailles, sculptures, codex enluminés et autres œuvres d'art, tels que certains chefs-d'œuvre importants de l'école de Rimini du XIVe siècle et de l'humanisme malatestien.

Au deuxième étage, sont exposées des œuvres d'art et des sculptures réalisées à Rimini entre le XVIIe et le XIXe siècles, ainsi que des œuvres d'artistes célèbres tels que Guido Cagnacci, Il Centino, Il Guercino, Simone Cantarini et Giovan Battista Costa.