Los edificios en los que ahora se encuentra el museo, junto a la iglesia erigida por los jesuitas entre 1719 y 1740 en honor a San Francisco Javier, se construyeron para servir como un colegio jesuita entre 1746 y 1756 a los diseños de Alfonso Torregiani (1682-1764 ). El complejo sigue el plan típico de la arquitectura jesuita, con un edificio en forma de U unido al lado de la iglesia, con un corredor que recorre el lado interior para dar acceso a las diversas habitaciones que lo conducen.

En 1773, con la supresión de la Compañía de Jesús, el colegio se hizo cargo del Seminario Episcopal, que lo vendió en 1796 a los dominicanos, pero después de unos meses esta orden también fue suprimida.
Desde 1797 hasta 1977 sirvió como hospital, primero para uso militar y luego civil, y con el paso de los años fue modificado muchas veces.

Toda la estructura fue dañada seriamente por ataques con bombas en la última guerra. Un proyecto de restauración dirigido por el arquitecto Pier Luigi Foschi ha permitido que sus espacios se utilicen como áreas de exposición para el Museo Cívico.

El museo conserva el patrimonio histórico y cultural de Rimini y su área, con exposiciones temáticas divididas en una serie de períodos y estilos artísticos.

La sección arqueológica tiene una colección de inscripciones romanas en piedra y salas de exhibición dedicadas a la ciudad en la época imperial del segundo y tercer siglo dC. La galería de arte presenta obras maestras de la Escuela Rimini del siglo XIV, junto con obras de Giovanni Bellini, Domenico Ghirlandaio, Guido Cagnacci y Guercino.

El museo también tiene una sección dedicada al arte moderno y los espacios utilizados para eventos de exposiciones temporales.

Hay más de 1500 obras en exhibición en 40 galerías en un total de 3,000 metros cuadrados. El número de exhibiciones aumentará porque las nuevas secciones están programadas para abrirse.

En la planta baja hay un área dedicada a Renè Gruau, famosa diseñadora de moda contemporánea de Rimini, fallecida en marzo de 2004. En el jardín-patio hay un lapidario romano, que Contiene una colección epigráfica de unas cien inscripciones romanas. En octubre de 2012 se abrió un espacio dedicado a Federico Fellini en el Museo de la Ciudad de Rimini, donde se encuentra el "Libro dei sogni" (el Libro de los sueños). El libro contiene los dos en los que Fellini dibujó y dibujó, desde principios de los sesenta hasta 1990, sus sueños, figuras, escenarios y circunstancias que se pueden encontrar en sus películas. Los volúmenes se guardan en dos teca de vidrio, pero para navegar por ellos hay disponible una edición de fax de Rizzoli y la digital de Guaraldi.
En 2010 se inauguró la nueva parte de la Sección Arqueológica situada en la antigua bodega del Museo. Una exposición sobre la extraordinaria historia de Rimini, desde la prehistoria hasta el final de la Antigüedad tardía. La sección arqueológica continúa en la planta baja, dedicada a los rimini imperiales entre los siglos II y III, con una exposición de espléndidos mosaicos del palacio domus Diotallevi, así como esculturas, cerámicas, adornos de yeso, monedas, artículos de vidrio, bronces y piezas. pero no menos importante la exposición excepcional de los equipos de instrumentos quirúrgicos de la "Domus del Chirurgo" en Piazza Ferrari. La sección arqueológica ofrece una vista de Rimini desde sus orígenes hasta la Edad Media, presentando una ciudad floreciente y pacífica durante el Imperio Romano, un período que fue trágicamente interrumpido por las primeras invasiones bárbaras.
El primer y segundo piso albergan la galería de pinturas Pinacoteca, con obras que datan de la era Municipal hasta 1900 e incluyen obras maestras de la escuela de Rimini del siglo XIV. En el primer piso hay frescos, cerámicas y pinturas sobre madera de los siglos XV y XVI que cuentan la historia del arte renacentista: obras encargadas por la familia Malatesta, señores de Rimini, como la famosa Pietà de Giovanni Bellini y el Pala de Domenico Ghirlandaio. .

Un fresco del siglo 14 llamado "El Juicio Final", que una vez colgado en una pared sobre el arco de triunfo en la iglesia de Sant'Agostino, se puede admirar en la sala de conferencias. La pintura es obra de artistas de Rimini que quizás fueron dirigidos por Giuliano y Giovanni da Rimini.

También en el primer piso del edificio se encuentra la sección medieval que contiene 300 hallazgos, esculturas, códices iluminados y otras obras de arte, como algunas obras maestras importantes de la escuela de Rimini del siglo XIV y el humanismo malatestiano.

En el segundo piso se exhiben obras de arte y esculturas producidas en Rimini entre los siglos XVII y XIX, junto con obras de artistas famosos, como Guido Cagnacci, Il Centino, Il Guercino, Simone Cantarini y Giovan Battista Costa.