Budynki, w których obecnie mieści się muzeum, obok kościoła wzniesionego przez jezuitów w latach 1719–1740 na cześć św. Franciszka Ksawerego, zbudowano tak, aby służyły jako kolegium jezuickie między 1746 a 1756 r. Według projektów Alfonso Torregiani (1682–1764) ). Kompleks jest zgodny z typowym planem architektury jezuickiej, z budynkiem w kształcie litery U przymocowanym do boku kościoła, z korytarzem biegnącym po wewnętrznej stronie, aby umożliwić dostęp do różnych pokoi prowadzących do niego.

W 1773 r., wraz ze stłumieniem Towarzystwa Jezusowego, kolegium zostało przejęte przez Seminarium Episkopatu, które sprzedało je w 1796 r. Dominikanom, ale po kilku miesiącach nakaz ten został również zniesiony.
Od 1797 do 1977 r. służył jako szpital, najpierw do celów wojskowych, a następnie cywilnych, i przez lata był wielokrotnie zmieniany.

Cała struktura została poważnie uszkodzona przez ataki bombowe w ostatniej wojnie. Projekt renowacji pod kierownictwem architekta Pier Luigiego Foschi pozwolił na wykorzystanie jego przestrzeni jako powierzchni wystawienniczych dla Muzeum Obywatelskiego.

Muzeum zachowuje historyczne i kulturowe dziedzictwo Rimini i jego okolic, z tematycznymi eksponatami podzielonymi na serie okresów i stylów artystycznych.

W dziale archeologicznym znajduje się zbiór rzymskich napisów na kamiennych i wystawowych salach poświęconych miastu w epoce cesarskiej w II i III wieku ne. Galeria prezentuje arcydzieła XIV-wiecznej szkoły Rimini wraz z dziełami Giovanniego Belliniego, Domenico Ghirlandaio, Guido Cagnacciego i Guercino.

Muzeum posiada również sekcję poświęconą sztuce współczesnej i przestrzeniom wykorzystywanym do organizacji wystaw czasowych.

Ponad 40 prac jest wyświetlanych w 40 galeriach na łącznej powierzchni 3000 metrów kwadratowych. Liczba eksponatów wzrośnie, ponieważ zaplanowano otwarcie nowych sekcji.

Na parterze znajduje się obszar poświęcony Renè Gruau, znanemu współczesnemu projektantowi mody z Rimini, zmarłem w marcu 2004 r.

Na dziedzińcu ogrodowym znajduje się rzymski Lapidarium, który zawiera zbiór epigraficzny zawierający około stu rzymskich inskrypcji. W październiku 2012 r. Otwarto przestrzeń poświęconą Federico Felliniemu w Muzeum Miejskim w Rimini, gdzie odbywa się „Libro dei sogni” (Księga marzeń). Książka zawiera dwie, na których Fellini rysował i szkicował, od wczesnych lat sześćdziesiątych do 1990 roku, swoje marzenia, figury, scenariusze i okoliczności, które można znaleźć w jego filmach. Tomy są przechowywane w dwóch szklanych theca, ale w celu ich przeglądania dostępne są wersje faksymilowe Rizzoli i cyfrowe Guaraldi.
W 2010 r. otwarto nową część Sekcji Archeologicznej usytuowaną w dawnej piwnicy Muzeum. Wystawa o niezwykłej historii Rimini, od prehistorii do końca późnej starożytności. Na parterze znajduje się sekcja archeologiczna poświęcona cesarskiemu Rimini między II a III wiekiem, z wystawą wspaniałych mozaik z pałacu Domus Diotallevi, a także rzeźbami, ceramiką, dekoracjami gipsowymi, monetami, przedmiotami ze szkła, brązami i ostatnimi ale także wyjątkowa wystawa sprzętu do chirurgii z „Domus del Chirurgo” na Piazza Ferrari. Sekcja archeologiczna przedstawia widok Rimini od jego początków do średniowiecza, przedstawiając kwitnące i spokojne miasto w czasach Cesarstwa Rzymskiego, okres tragicznie przerwany przez pierwsze inwazje barbarzyńców.
Na pierwszym i drugim piętrze mieści się galeria zdjęć Pinacoteca z dziełami pochodzącymi z epoki miejskiej do 1900 roku, w tym arcydzieła z XIV wiecznej szkoły Rimini. Na pierwszym piętrze znajdują się freski, ceramika i obrazy z drewna z XV i XVI wieku, które opowiadają historię sztuki renesansowej: dzieła zamówione przez rodzinę Malatesta, panów z Rimini, takich jak słynna pieta Giovanniego Belliniego i Pala Domenico Ghirlandaio .

Fresk z XIV wieku zwany „Sądem Ostatecznym”, który kiedyś wisiał na ścianie nad łukiem triumfalnym w kościele Sant'Agostino, można podziwiać w sali konferencyjnej. Obraz jest dziełem artystów z Rimini, którzy być może prowadzili Giuliano i Giovanni da Rimini.

Na pierwszym piętrze budynku znajduje się także średniowieczna sekcja, która zawiera 300 znalezisk, rzeźb, iluminowanych kodeksów i innych dzieł sztuki, takich jak ważne arcydzieła XIV-wiecznej szkoły Rimini i malatestiańskiego humanizmu.

Na drugim piętrze znajdują się dzieła sztuki i rzeźby wykonane w Rimini między XVII a XIX wiekiem, a także dzieła znanych artystów, w tym Guido Cagnacciego, Il Centino, Il Guercino, Simone Cantarini i Giovan Battista Costa